Po absolvování na DAMU v roce 1988 začal Jan Svěrák točit celovečerní filmy, často ve spolupráci se svým otcem Zdeňkem Svěrákem, jehož scénáře realizoval ve filmech Obecná škola (1991), Kolja (1996), Tmavomodrý svět (2001), Vratné lahve (2007), Kuky se vrací (2010), Tři bratři (2014). Obecná škola získala nominaci na Oscara. Za film Kolja obdržel Oscara za celovečerní neanglicky mluvený film. Další filmy, které vznikly ve spolupráci s otcem, jsou Po strništi bos (2017) a Betlémské světlo.
Jako scénárista se Jan Svěrák podílel na svých dalších filmech jako Jízda (1994) a Akumulátor 1 (1994) na kterém spolupracoval se Zdeňkem Svěrákem. Zvláštní místo v jeho scénáristické tvorbě pak má dokument Tatínek (2004) o životě a díle jeho otce.
Zahrál si ve filmech Válka barev (1995) a Rebelové (2001). Další role obsadil ve filmech Tmavomodrý svět (2001), Tatínek (2004) a Román pro ženy (2004).
V říjnu 2023 představil povídkovou knihu Světakrásy. Je rovněž spoluautorem divadelního muzikálu Branický zázrak. Dále napsal a režíroval divadelní sci-fi komedii Dobré ráno s Findou, kde i sám vystupuje.
