Hawke prorazil díky Společnosti mrtvých básníků, kde hrál plachého studenta Todda po boku učitele v podání Robina Williamse. Začátkem devadesátých let se chopil první hlavní role v Bílém tesákovi a zaujal jako rebelující Troy v generační komedii Bolestná realita.
Klíčový okamžik přišel v roce 1995, kdy jej Richard Linklater obsadil do romance Před úsvitem, poté i do pokračování Před soumrakem a Před půlnocí, dokončených s devítiletými odstupy. Setkání s Linklaterem vedlo ke spolupráci na osmi filmech včetně hitu Chlapectví.
Hawke hrál také ve filmech Training Day, Nejlepší z Brooklynu, Sedm statečných, Velké naděje, má dvě oscarové nominace za herectví a dvě za scénáře. Jako režisér natočil čtyři díla, naposled životopisný snímek country zpěváka Blaze Foleyho nazvaný Blaze.